Официальной датой создания клуба принято считать 20 декабря 1993 года. В 1994 году команда «Ингушетия» была включена в Первенство России по Третьей лиге. С 1995 года коллектив носит название «Ангушт». В розыгрыше Кубка России 1995/96 гг. команда дошла до 1/16 финала, где победила клуб Высшей лиги «Ростсельмаш» со счётом 1:0. Далее был московский «Спартак», и поражение в Лужниках – 0:2. В сезоне 1995 года «Ангушт» занял
второе место в Третьей лиге и вышел во Вторую.
В 2005 году ингушские футболисты впервые в своей истории стали
победителями Второго дивизиона и поднялись в Первый. Дебют на более высоком уровне оказался неудачным: по итогам чемпионата «Ангушт» замкнул турнирную таблицу Первого дивизиона и в этом же году потерял профессиональный статус. Команда вернулась во Второй дивизион в 2009 году, а уже по итогам чемпионата 2012/13 гг. стала
победителем «зоны Юг» и вышла в Первый дивизион ФНЛ. Однако «Ангушт» вновь неудачно выступил в Первом дивизионе, заняв последнее место и вернувшись во Вторую лигу, где впоследствии провёл пять сезонов. В чемпионате 2018/19 гг. коллектив из Назрани стал предпоследним в турнирной таблице Второй лиги, в результате чего отправился в любительскую лигу.
В 2023 году клуб отметил своё 30-летие и к этой дате сумел вернуть себе профессиональный статус, став
бронзовым призёром чемпионата Южного и Северо-Кавказского федеральных округов по футболу среди мужчин в рамках зонального этапа Всероссийских соревнований «III дивизион».
Текущий сезон команда из Назрани проводит в низах турнирной таблицы, имея в активе всего три победы. По количеству забитых мячей «Ангушт» является одним из худших в группе (12). В летнее межсезонье коллектив расстался с вратарем Даду Хидриевым, полузащитниками Давидом Сарбашевым, Егором Гапотченко, Егором Кравцовым и нападающим Расулом Лафишевым. Команду пополнили нападающий Рамазан Ибрагимов (УОР «Дагестан»), полузащитник Ислам Ульбашев («Нарт», Черкесск) и защитник Тамерлан Гирзишев («Нарт», Черкесск).
«Ангушт» и «Севастополь» сыграли между собой три официальных матча. В прошлом сезоне наша команда добилась победы на выезде — 2:1, а в Севастополе мы не смогли сломить оборону гостей, сыграв в ничью — 0:0. В текущем первенстве соперники встречались в Назрани, и вновь была зафиксирована нулевая ничья.
Центральный стадион имени Рашида Аушева является домашней ареной для «Ангушта». Он открылся в 1996 году и вмещает 3500 зрителей.